Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo borde kanske inte ha rymt från skolan i smyg. Men när prinsessan Luna dyker upp i ens dröm och säger att Cutie Mark Crusaders är de enda som kan stoppa faran som är på väg och rädda Equestria, så måste man väl ändå lyssna? De tre fölen ger sig ut i Everfree-skogen, där de till sin stora fasa får se sina vänner Ambermoon och Lilymoon tillsammans med deras fiende! Det dröjer inte länge innan de blir upptäckta och får galoppera för livet ut ur skogen. Väl ute drar de en lättnadens suck - tills det börjar hända mystiska saker. Ja, riktigt oturliga saker. Det verkar nästan som att de fått en otursförbannelse över sig! Kommer de lyckas hitta hjälp innan det är försent? Och vad kommer hända med deras vänner? I Ponyvillemysterierna får vi följa Cutie Mark Crusaders - Apple Bloom, Sweetie Bell och Scootaloo - när de ger sig ut för att hitta sanningen bakom Ponyvilles mysterier, legender och spökhistorier.
